生態学的特性が景観状況と相互作用してミツバチの農薬リスクを決定する

Nature Ecology & Evolution volume 7、547–556 ページ (2023) この記事を引用

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農薬による生態系の広範囲にわたる汚染は、標的以外の生物を脅かします。 しかし、生活史の形質が農薬への曝露と、さまざまな景観状況におけるその結果として生じるリスクにどの程度影響を与えるかについては、依然として十分に理解されていない。 我々は、広範、中間、限定的な採餌特性を表すセイヨウミツバチ、セイヨウオオマルハナバチ、オスミア・ビコルニスによって収集された花粉と花蜜の農薬分析に基づいて、農地利用勾配にまたがるミツバチについてこの問題に取り組みます。 私たちは、大量採食者（A. mellifera）が最も高い農薬リスク、つまり添加毒性加重濃度を経験していることを発見しました。 しかし、中間採食者（B. terrestris）と限られた採食者（O. bicornis）だけが景観状況に反応し、農地が少ないほど農薬のリスクが低いことを経験しました。 農薬リスクはミツバチの種間および食料源間で相関しており、A. mellifera が収集した花粉で最大でした。これは将来の承認後の農薬モニタリングに役立つ情報です。 当社は、農薬リスクを推定するためにミツバチが遭遇する農薬の発生、濃度、正体に関する採餌形質および景観に依存した情報を提供します。これは、より現実的なリスク評価に必要であり、農薬リスクを低減する政策目標を追跡するために不可欠な情報です。

農業の強化には、半自然地域の減少と農薬への依存の増大が含まれており 1,2、生態系の機能とサービスを維持するミツバチなどの有益な昆虫を脅かしています 3,4。 殺虫剤は、広く使用されているにもかかわらず、ミツバチの個体 5、コロニー 6,7、個体群 8,9、および受粉サービス 10,11 に有害な影響を与える場合があるため、特に注目を集めています。 農薬リスク（毒性加重濃度の合計）は曝露（特定の時間と場所で生物が農薬に遭遇する程度）に依存するため、ミツバチの活動パターンが農薬の発生、濃度、正体とどのように交差するかを判断することが重要です12。

農薬で処理された耕作地、特に集中的に管理された果物や野菜の作物は、景観内の農薬の量と多様性を増加させる可能性があります13、14、15、16。 しかし、農薬は対象となる作物とその害虫に影響を与えるだけではありません。 それらは漂流して周囲の空気、土壌、水中に浸出し、非作物植物を汚染する可能性があります17、18、19、20、21。 したがって、集中的に管理された農業景観では、農薬からの避難場所となる可能性のある半自然の生息地が潜在的な暴露源となる可能性が高くなります22。 中心地で採餌するミツバチの繁殖は、採餌範囲内の食料資源の密度と価値に依存し23,24,25,26、農薬使用の影響を受けるミツバチの採食範囲の割合は、農薬への曝露と相関するはずである15,27。 、28。

社会性、コミュニケーション、コロニーの大きさ、採餌能力、食事の幅など、ミツバチの固有の相関特性に基づいて、「広範」、「中間」、「限定」の 3 セットの採餌特性を説明します (図 1a)。 。 これらの形質は、景観におけるミツバチの殺虫剤曝露を変えるであろう（図 1b; 線の切片）29。 例えば、大規模な採食者は、大規模で高度に真社会的なコロニーを形成し、収益性が高く、処理されている可能性はあるものの、長期間保存できる大量開花作物資源を伝達するため、最も危険にさらされている可能性があります30。 一方、限られた採食者は大規模な資源を蓄積しないため、継続的な採食を提供するために半自然の生息地に依存する傾向が高くなります。 したがって、半自然の生息地が利用可能で汚染されていない飼料を提供する場合、限られた採食動物の曝露は少なくなる可能性がある(参考文献31と比較)。 しかし、集約的に管理された農業景観では、限られた採食動物が不釣り合いに多く曝露される可能性があり、少数の半自然生息地で汚染の可能性が高くなります（図1b、線の傾き）。

a〜d、ミツバチの採餌特性の3つのセット（参考文献23、30、82、83に基づく）、「広範囲」、「中間」、および「限定的」（a）、景観状況（b）に関連して説明します。低強度 (c) と高強度 (d) の風景で実証されているように、広範囲の採食者 (灰色の四角形) と限られた採食者 (灰色の三角形) が、それぞれの採食範囲内で生息地タイプ間を移動します (中心 X に対する同心円)。巣)。 私たちの基本的な仮定 (b、黒丸) は、農業の集約化に伴い、ミツバチの採餌範囲内の農地の面積に比例して、農薬への曝露とリスクが増加するというものです (c および d、同心円)。 私たちは、採餌範囲が最も広い「広範囲の」採餌者であるミツバチが、景観の状況に関係なく、最も高い農薬暴露とリスクを受けると予想しています（b、線の切片、c と d、灰色の四角）。 しかし、農業が強化されるにつれて、ミツバチの採餌範囲内の農地の割合が増加し、汚染された食物を採食する可能性が高まります。 したがって、農地が拡大するにつれて、「限られた」採食者は農薬曝露のリスクが不釣り合いに高くなることが予想されます（b、線の傾き、c と d、灰色の三角形）。 NA、該当せず。

採食特性がさまざまな景観環境におけるミツバチへの曝露とリスクを変えるかどうかをテストするために、我々は、3つの地域にわたって、それぞれ広範な採食者、中程度の採食者、および限られた採食者であるA. mellifera、B. terrestris、およびO. bicornisが収集した花粉と花蜜中の残留農薬を分析した。次々に開花する作物（図1、2）。 そうすることで、通常は単一の研究に限定される農薬暴露の複数の領域を統合します。景観の背景（たとえば、参考文献 32）、花粉媒介種（たとえば、参考文献 33）、作物（たとえば、参考文献 15）および食品です。ソース (参考文献 34 など)。 我々は、農薬への曝露とリスクは、(1) 農地の割合と (2) 採餌形質の範囲に応じて増加すると予測しました。 さらに、我々は、(3) 農地の割合が増加するにつれて、限られた採食者は、より広範な採食者よりも大きな農薬曝露とリスクを経験すると予想した。 さらに、我々は、(4) 大量開花作物、特に大規模採集者にとって農薬暴露の主な発生源であり、作物特有の害虫管理の推奨事項に基づいて作物特有のリスクがある可能性があると予想した(補足表1)。 最後に、(5) 農薬暴露とリスクはミツバチの花粉と花蜜量との間に相関関係があり、承認後の農薬モニタリングに応用できる可能性があると予想しました。 現在の持続可能性目標（例えば、参考文献35）を達成するために農薬規制の大幅な変更が予想され、環境リスク評価をより正確で信頼性が高く総合的なものにすることが求められている36中で、作付パターンや景観の状況が異なるとなぜ影響が異なるのかを理解することが不可欠である。主要な花粉媒介種が危険にさらされています。

a、b、我々は、社会性と採餌範囲が異なる3種類のミツバチの監視員を、スウェーデン最南端の土地利用の勾配(b)にわたって、花粉媒介者に依存する3つの作物(a)の圃場に導入した。 私たちの焦点となったミツバチの種は、広範囲に採餌する A. mellifera でした。 B. terrestris、中間採食者。 そして限られた採食者である O. bicornis 。 c. アカツメクサと O. bicornis を除いて、ミツバチと作物の活動期間と開花季節は重なっていました。 d. 非農業（その他の非農業）植物種/グループは、各サイト（x 軸）での花粉使用の大半を占めることが多く、ミツバチは他の農業（その他の農業）タイプよりも焦点となる作物の花粉をより多く使用する傾向がありました。 アカツメクサと O. bicornis については、季節が重複していないため、花粉使用量と残留農薬データは利用できません (c)。 コロニーの失敗により、リンゴの 2 か所の B. terrestris コロニーのデータも欠落しています。 a の画像と b の地図は、クリエイティブ コモンズ ライセンス (CC-BY および CC0) に基づいて無料で使用できます。

ミツバチの種 (A. mellifera、B. terrestris、O. bicornis) と作物 (アブラナ、リンゴ、クローバー) の両方の食料源 (花粉と花蜜) で、合計 53 の化合物が検出されました (スクリーニングされた 120 化合物のうち)。 24 種類の殺菌剤、19 種類の除草剤、5 種類の殺虫剤、2 種類の殺ダニ剤、2 種類の除草剤の代謝物、および 1 種類の殺菌剤の代謝物が含まれます。 アブラナの採取地 (42、n = 40) の花粉サンプルからは、リンゴ (36、n = 36) やクローバーの採取地 (25、n = 32) よりも多くの化合物が検出されました。 化合物特有のリスクが最も大きい 4 つの化合物は殺虫剤 (表 1) でしたが、一部の除草剤や殺菌剤も、濃度または頻度が高いため上位にランクされました (補足表 2)。 除草剤と殺菌剤は総検出量の 80%、総残留量 (µg kg-1) の 65% を占めましたが、当然のことながら殺虫剤が農薬リスクの大部分を占めており、化合物固有のリスクの 99% 以上を占めています (補足表 2)。

農薬リスク（添加毒性加重濃度、方法）は、対象作物（F2,20.48 = 8.4、P < 0.01）と、ミツバチの種と景観内の農地の割合との相互作用によって説明されました（図3a、R2m = 0.39、F2,34.472 = 4.4、P = 0.02）ただし、ミツバチ種と焦点作物間の相互作用（F3,28.196 = 0.1、P = 0.97）または三元相互作用（F3,28.10 = 2.3、P = 0.97）によるものではありません。 0.10）。 リスクは、O. bicornis (傾向推定値 (信頼区間) 7.77 (2.53, 13.01)) および B. terrestris (7.00 (1.92, 12.08)) の農地の割合とともに増加しましたが、A. mellifera のリスクは (2.79 (- 2.25, 7.83)) は農地の割合とは無関係であった。 リスクの増加は O. bicornis と B. terrestris の間で同様でしたが (Tukey 調整後の傾きの差 P = 0.91)、O. bicornis の方が A. mellifera よりも強かった (P = 0.03)。 半径 2 km の景観における焦点農地の割合 (F2,34.15 = 1、P = 0.39) と平均畑サイズ (F2,34.35 = 1.04、P = 0.36) は、どのミツバチ種のリスクも予測しませんでした。

a, 結果は、B. terrestris と O. bicornis については、景観内の農地の面積に応じて花粉ベースの農薬リスクが増加する一方、A. mellifera の花粉ベースのリスクは農地の範囲とは無関係であることを示しました。 b. 農地の割合も花粉の使用に影響を与え、O. bicornis だけが農地の増加とともにより多くの農業用花粉を使用した。 c. A. mellifera のリスクは、O. bicornis (灰色) および B. terrestris (黄色) のリスクと相関していました。 d. 花粉中の農薬化合物の組成は、A. mellifera と O. bicornis では異なりましたが、B. terrestris は、Bray-Curtis の非類似性の PERMANOVA に基づいて 2 つと重なっていました。 分散はミツバチの種によって異なりました (P = 0.03)。 したがって、これらのコミュニティの違いは慎重に解釈する必要があります。 予測と 95% 信頼区間 (a、b、c) は、リスク対数変換と農業花粉比率の対数変換による線形モデルから得られます。 NMDS ポイント (d) は、標準化されたブレイ - カーティス距離に基づいています。

ミツバチによって収集された農業花粉の割合は、焦点作物（F2,21.64 = 9、P < 0.01）およびミツバチの種と農地の割合との相互作用によっても説明されました（図3b; R2m = 0.44、F2,35.72 = 4.4、P = 0.02）、ミツバチ種と焦点作物間の相互作用（F3,28.70 = 1.99、P = 0.14）または三元相互作用（F3,28.41 = 1.35、P = 0.27）はありません。 O. bicornis による農業用花粉の使用は、景観における農業の割合とともに増加しましたが (傾向推定 2.71 (0.55, 4.86))、A. mellifera (0.01 (-1.93, 1.96) や B. terrestris (-0.88 (-2.87)) では増加しませんでした) 、1.12))平均して、ミツバチはアブラナの場所で30％のアブラナ型花粉、リンゴの場所で29％のリンゴ型花粉、アカツメクサの場所で12％のクローバー型花粉を収集しました（図2d）。景観内の焦点作物の割合は、ミツバチによる焦点作物の花粉の使用に影響を与えなかった (F2,35.01 = 1.35、P = 0.27) 農薬リスクは、農業用作物の割合に応じて増加しなかった (F2,35.28 = 1.13、P = 0.33)または焦点作物花粉 (F2,35.64 = 1.40、P = 0.26)。

私たちは、ミツバチの種が同様のサイトレベルのリスクを経験していることを発見しました—A. B. terrestris に関連する mellifera (図 3c; R2 = 0.6、T = 4.19、df = 18、P < 0.01) および O. bicornis (図 3c; R2 = 0.53、T = 3.57、df = 13、P < 0.01) 0.01) および B. terrestris に関連する O. bicornis (R2 = 0.65、T = 4.48、df = 11、P < 0.01)。 農薬リスクと暴露には相関関係があり（図4a; R2m = 0.74、F1,55.92 = 111.31、P < 0.01）、補足結果に並行暴露結果（添加剤濃度）を提供します。

a, 結果は、農薬のリスクと暴露が相関していることを示しています (R2 = 0.74)。 b〜d、花粉に基づくリスク（​​b）、焦点作物の開花のタイミングに関連したリスク（c）、および農薬化合物の組成（d）は、ブレイとカーティスの相違点のPERMANOVAに基づいて焦点作物間で異なりました。 b の点をそれぞれの MCR (方法) でスケールし、その構成要素である単一の最もリスクの高い化合物と比較した農薬混合物のリスクを示しました。 1 に近い値は、単一の化合物が混合物のリスクを支配していることを示します。 MCR値は作物間で差がありませんでした（補足図1）。 白抜きの四角（b および c）は平均値と 95% 信頼区間を示します（b、アブラナ n = 24、リンゴ n = 22、クローバー n = 16、d、アブラナ n = 32、リンゴ n = 28、クローバー n = 32） ）。 d の点を花粉サンプルで検出された農薬の数でスケールしました。 予測と 95% 信頼区間 (a、b、c) は、リスク ログが変換された線形モデルから得られます。 NMDS ポイント (d) は、標準化されたブレイ - カーティス距離に基づいています。

リンゴのサイトで収集された花粉はクローバーのサイトと比較してリスクが高かったが（図4b; T = 4.09、df = 21.2、P < 0.01）、アブラナとリンゴのサイトの間では同様でした（T = −2.39、df = 19.5、P = 0.07）およびアブラナおよびクローバーのサイト（T = 1.69、df = 20.8、P = 0.23）（図4b）。 リスク（図4c）と暴露（補足図2）は、作物の開花後よりも作物の開花中の方が高かった。

花粉中の化合物組成は、ミツバチの種と焦点作物の間に相互作用はなく（P > 0.05）。 ミツバチの種間では、化合物組成は O. bicornis と A. mellifera の間でのみ異なりました（図 3d および補足表 3; F1,38 = 3.85、P < 0.01）。 焦点作物間では、すべてのペアごとの比較は、異なる化合物組成を示しました（図4dおよび補足表3、すべて P < 0.01）。

消費などによる残留摂取の仮定を考慮していないリスクは、花蜜よりも花粉の方が高く（図5a; T = −10.66、df = 93.9、P < 0.01）、農薬組成はこれらのサンプル材料間で異なりました。 (補足図3、PERMANOVA F1、49 = 2.42、P = 0.04)。 花粉ベースのリスクは花蜜ベースのリスクと関連していることがわかりました（図5b; R2m = 0.10、T = 2.15、df = 53.99、P = 0.04）。

a, 結果は、農薬のリスクは花蜜よりも花粉の方が大きいことを示していますが、リスクはサンプル素材間で相関していました。 図 4b と同様に、a の点はそれぞれの MCR によってスケールされます。点が小さいほど、単一の化合物が農薬混合物のリスクを支配していることを示します。 白抜きの四角形 (a) は、対数変換された平均リスク (花蜜 n = 70 および花粉 n = 61) を示しています。 予測と 95% 信頼区間 (a、b) は、リスク対数を変換した線形混合効果モデルから得られます。 b. 左側の外れ値を削除してデータを再分析したところ、結果は定性的に変化せず、モデルの適合性が向上しました。

ミツバチの農薬への曝露は、農薬の使用と交差するミツバチの活動によって引き起こされます12。 したがって、ミツバチに対する農薬曝露とその相関リスク（添加毒性加重濃度）は、ミツバチの生活史形質 37、特に採食習慣 23,26,38 と土地利用および農薬使用パターン、特にミツバチの影響を受ける可能性が高い。魅力的な作物39,40。 農薬リスクに対する生態学的なアプローチを使用したところ、景観に占める農地の割合に関係なく、広範囲に採集する動物（A. mellifera）が最大のリスクにさらされていることがわかりました。 リスクはミツバチの種間で相関していましたが、農地の少ない風景では、限られた採食者（O. bicornis）と中間採食者（B. terrestris）の両方が広範囲採食者（A. mellifera）よりもリスクが低かったです。 さらに、リスクはサンプル物質間で相関しており、花粉で最大でした。 その結果、A. mellifera が収集した花粉は、景観の状況に関係なく、他のミツバチ種が収集した花蜜や花粉と比較して、残留物摂取を考慮せずにミツバチの農薬リスクを慎重に予測できます。 したがって、A. mellifera が収集した花粉ベースの農薬リスク指標は、陸上システムにおける承認後の農薬モニタリングの有望な指標となる可能性があります。これは一般に参考文献によって提案されています。 41 および水系の緯線を含む 42。

農業景観は、A. mellifera を複数の農薬にさらしています15、27、32、43、44、45。 しかし、特にミツバチの種間や異なる景観状況における、結果として生じる農薬のリスクについてはほとんどわかっていません（ただし、参考文献 22、26、46、47 を参照）。 私たちは、農地の割合が増加すると、B. terrestris と O. bicornis のリスクが増加しますが、A. mellifera のリスクは増加しないことがわかりました。 我々は、こうした景観に依存したリスクの違いは、種特有の活動パターンに起因すると示唆しています23,38。 3 種間で作物花粉の使用が異なることは、このことをある程度裏付けています。農地の割合が増加するにつれて O. bicornis による収集量が増加するのと比較して、A. mellifera と B. terrestris による均一な収集は、A. mellifera32 および O. terrestris によるリンゴでの発見と一致しています。コルニフロン28． その結果、大量開花作物は、農地全体にわたって A. mellifera の主な食料源であると考えられます 32,38,40,45。 対照的に、O. bicornis は、大量に開花する作物にアクセスできるにもかかわらず、入手可能な場合は非作物、主に木本系の花粉資源を好みます 48,49。 作物花粉に対するこれらの異なる選好は、焦点作物花粉の収集が、A. mellifera (apple32) および B. impatiens (blueberry27) の景観におけるその作物の割合と正の相関があるが、O. bicornis (油糧種子) では相関しないことを発見した他の研究者によって証明されています。レイプ31,48)。 したがって、一連の採食特性（大きなコロニーサイズや高度なコミュニケーションなど）と採食の好みが、おそらく大量開花作物における A. mellifera の蔓延を促進していると考えられます。 半自然の生息地が少なく、農薬の使用量が多い集中的に管理された農業景観では、O. bicornis はあまり好まれない大量開花作物や耕地に隣接する半自然の生息地で採餌する可能性がますます高まっており 31、そのため農薬への曝露とリスクが増加します。 その結果、O. bicornis および同様の限られた採食動物の個体群は、その特性が生息地の喪失と農薬曝露の増加の複合的な影響をさらに悪化させるため、農業の集約化によって不釣り合いな影響を受ける可能性があります26。 O. bicornis を監視員として使用することで、自然には生息しない可能性のある景観における限られた採食動物の曝露とリスクを推定することができました。これは、比較的一般化された Osmia spp.26、48、50 の食性と組み合わせると、限られた採食者に対する推定値は、おそらく単独で行動するミツバチの種の中では予防的なものであると考えられます。

焦点作物（アブラナ、リンゴ、クローバー）は、農地の割合とは無関係に、すべてのミツバチ種にとって花粉由来の曝露とリスクの重要な要因でした。 たとえば、すべてのミツバチの種はリンゴのサイトで最も高い曝露とリスクを経験し、次にナタネとクローバーのサイトが続きました。 これらの結果は、3 つの焦点作物での使用が推奨されている植物保護製品の有効成分の承認数を反映しており、リンゴが最も多く、クローバーが最も少ないです。 リンゴやその他の果樹作物は一般に、一年生の耕作作物や恒久的な草原に比べて農薬の使用量が多く51、その結果蜂の被害が多くなります15。 また、花粉に含まれる農薬の組成が 3 つの作物間で異なることもわかり、特定の作物、さらには特定の化合物に対する害虫管理戦略が景観レベルの暴露とリスクの決定要因であることが判明しました。 花粉農薬リスクは、調査した 3 つの作物すべてにおいて、作物の開花後よりも開花中の方が大きかった。 しかし、それは農業作物または焦点作物の花粉収集とは相関しておらず、おそらく、漂流の影響を受けた処理作物および関連する顕花植物が農薬曝露源であることを示している20、22、26、27。 A. mellifera と B. terrestris の時空間的に一致する花粉と花蜜のサンプルに焦点を当てたところ、曝露とリスクは花蜜よりも花粉の方が高いことがわかりました。ただし、これは、例えば不均等な消費によるミツバチによる残留物の取り込みを考慮したものではありません。花粉と蜜の間33． それにもかかわらず、我々は、花粉と花蜜の間に、曝露ではなくリスクが正の相関があることを発見した。 したがって、花粉は、ミツバチの農薬リスク、より一般的には陸上環境の農薬汚染のリスクを推定するための予防材料となる可能性があります 34,52。

花粉殺虫剤混合物の組成は、A. mellifera と O. bicornis の間で最も異なっていましたが、B. terrestris は両者に重複していました。 3 つの種は最も危険な化合物のうち 2 つ、インドキサカルブとアセタミプリドを共有していましたが、次の最も危険な化合物は各種に固有でした：A. mellifera のチアクロプリド、B. terrestris のテブコナゾール、および O. bicornis のイミダクロプリド。 それにもかかわらず、リスクは 3 種の間で正の相関があり、1 つの種のリスク推定値が他のミツバチ種のリスクをある程度知らせることができることを示唆しています。 一般に低い最大累積比 (MCR) 値は、農薬混合物のリスクが、ミツバチの種や焦点作物とは無関係に、1 つまたは少数の高リスク化合物によって引き起こされていることを示しています (参考文献 53 と同様)。 高リスク化合物は主にネオニコチノイド系殺虫剤 (アセタミプリド、イミダクロプリド、チアクロプリド) であり、以前はミツバチにとって高リスクであると特定されていました 33,54 が、最もリスクの高い化合物はオキサジアジン系殺虫剤であるインドキサカルブでした。 これらの高リスク化合物への曝露が減れば、3 種のミツバチのリスクは大幅に減少します。 EUでは、たとえ残留物が残っていたとしても（我々の研究におけるイミダクロプリド58のように）、あるいは同様のリスクプロフィールを持つ新しい化合物がEUで市場に参入したとしても、農薬制限（イミダクロプリド2018、チアクロプリド2021、インドキサカルブ2022）は、この方向への規制の動きである55、56、57。未来59,60。

農薬のリスク評価は主に A. mellifera に焦点を当てていますが、その理由の 1 つはその経済的価値、管理の容易さ、およびこの種の生態に対するより深い理解です 61,62,63。 しかし、リスク評価はより総合的になってきており36、野生ミツバチの多様性と受粉サービスへの貢献を認識して非セイヨウミツバチ64種に重点が置かれている65。 ただし、この変更には、ミツバチの種や景観の状況によって農薬のリスクがどのように異なるのかをより深く理解する必要があります。 私たちは、特に農地が少ない風景では、A. mellifera が収集した花粉から推定される農薬リスクが、一般に B. terrestris や O. bicornis よりも高いか、同様であることを発見しました。 したがって、ミツバチの形質が農薬への曝露とリスクを制御する一方、A. mellifera が収集した花粉に基づいて、より高い予防的リスク推定値を用いて、ミツバチの種と曝露源間のリスクを推定する可能性があります。 しかし、農薬への曝露と農薬リスクの生態学的指標は、巣内での摂取やミツバチの適応度に影響を与える可能性のある間接的な影響など、農薬の使用とミツバチの活動が交差する部分を超えた種特有のプロセスを考慮していません。移動する際の重要な考慮事項です。環境リスク評価における暴露から影響まで63。

私たちの形質ベースのアプローチを使用して、景観の状況が農薬リスクを変えるが、それは限られた中間の採食者（ここではそれぞれ O. bicornis と B. terrestris）に限られると結論付けています。 これらの発見は、半自然の生息地が野生のミツバチに対する農薬関連のリスクを緩和する可能性を浮き彫りにしている26,46,66。 また、A. mellifera が収集した花粉は他の種の環境農薬リスクを予測でき、特に農業があまり支配的でない地域では予防効果があると結論付けています。 したがって、我々は、A. mellifera が収集した花粉ベースの農薬リスク指標が、陸上システムにおける承認後の農薬モニタリングの有望な指標であることを提案します（参考文献 41 と比較）。 しかし、この曝露が個人、そして最終的にはミツバチの集団にどのような影響を与えるかについては疑問が残っており、混合農薬への曝露と多様なミツバチ群落内のリスクを把握することを目的とした、より総合的かつ現実的な環境リスク評価が求められています67。

私たちは、スウェーデン南部で種子生産のために栽培されているアブラナ（8 か所）、リンゴ（8 か所）、アカツメクサ（8 か所）という、ミツバチにとって魅力的な開花作物の 3 つを中心に 24 か所を設置しました（図 2）。 これらの作物は順番に開花します。アブラナは 4 ～ 5 月、リンゴは 5 ～ 6 月、アカツメクサは 6 ～ 8 月であり (図 2c)、さまざまな害虫の影響を受けるため、害虫管理戦略も異なります。 2019年の国家害虫管理勧告には、ナタネに26種類の有効成分、リンゴに32種類、クローバーの種子に14種類の有効成分が含まれており、殺ダニ剤（2種類の有効成分）、殺菌剤（20種類）、除草剤（20種類）、殺虫剤（13種類）の製品が含まれている（補足表） 1)。 私たちは、農地の（作物の種類ごとに）均等な勾配を確保するため、周囲の農地の割合（半径 2 km）に基づいて場所を選択し、したがって農薬の使用が予想されました15、16、68。 農地の平均 (±標準偏差) 割合は、ナタネでは 74 ± 24% (範囲 29 ～ 95%)、リンゴでは 52 ± 29% (6 ～ 85%)、アブラナでは 66 ± 20% (44 ～ 93%) でした。クローバー。 2 km 離れた 2 つのクローバー サイトを除き、すべてのサイトは 6 km 以上離れていました。 スウェーデン南部は、毎年作物を生産し、全国的に農薬の使用量が多いことが特徴です69。 農家は、各重点作物の 1 つの畑を除き、従来通り作物を管理し、有機的に管理した。

2019年、私たちは開花の始まりに合わせて重点作物圃場にセンチネルミツバチを配置し、追加の餌なしで自由に採餌できるようにしました。 各圃場に、(1) 国内で生産され、標準化され、従来通りに管理されている A. mellifera コロニーを 2 つまたは 3 つ、(2) 市販の B. terrestris コロニー (Biobest Biological Systems) を 6 つ、通気性のある 2 つの大きな木箱に、(3) 3 つを配置しました。単独のハチトラップ巣ユニット（アブラナとリンゴのサイト）に、それぞれ 50 個の雄と 50 個の雌の O. bicornis 繭（Wildbiene & Partner）を播種しました（補足方法）。 O. bicornis は季節が重ならないため、クローバー畑には配置しませんでした（図 2c）。

(1) 2 つの巣箱に取り付けた花粉トラップを使用して、24 時間かけて A. mellifera から花粉を採取しました。(2) 採食者 (6 つのコロニーすべてで約 20 匹) を捕獲し、コロニーに戻るときにドライアイスで殺すことによって、B. terrestris から花粉をサンプリングしました。 (3) 開花期の後半に雌によって収集された複数の O. bicornis 繁殖細胞花粉供給物。 我々は、A. mellifera と B. terrestris からの花粉を、(1) 作物の開花のピークと (2) 作物の開花後に一致する 2 つのサンプリング間隔でサンプリングしました。O. bicornis については、作物の開花の終わりにのみ (すべての花粉から均等に)入手可能な花粉）。 合計で、A. mellifera が収集した花粉の 48 サンプル (595 g)、B. terrestris が収集した花粉の 44 サンプル (11 g)、および O. bicornis が収集した花粉の 16 サンプル (70 g) を収集しました。 開花中および開花後に、A. mellifera と B. terrestris の両方のサンプルがプールされ、A. mellifera が収集した花粉の 24 サンプル、B. terrestris が収集した花粉の 22 サンプル (すべてのコロニーが 2 か所で死亡)、および 16 のサンプルが得られました。 O. bicornis が収集した花粉。 O. bicornis の花粉は、すでに私たちに代わって花粉を組み合わせているため、開花期にはプールしませんでした。

花蜜と花粉の残留物を比較するために、採取後 1 ～ 2、4 ～ 6、および 12 ～ 16 日後に、A. mellifera (サンプルあたり n ≈ 100 個体) と B. terrestris (サンプルあたり n ≈ 20 個体) の採食者を追加でサンプリングしました。ナタネ4カ所、リンゴ2カ所、クローバー7カ所での既知の農薬散布（補足表4）。 これらの採集者からシジミの花粉と花蜜の胃の内容物を収集し、各場所と収集時点でペアの花粉と花蜜のサンプルを作成しました (n = 54)。

有機環境化学研究所（SLU）で確立されたプロトコルに従って、スウェーデンの国家モニタリングスキーム（補足表5）に含まれる120の農薬化合物をスクリーニングする前に、花蜜の抽出前に花粉とミツバチのサンプルを-20°Cで凍結しました（補足）方法）。

各花粉サンプルの一部を分析して、各場所での 3 種類のミツバチの花粉の使用を決定しました。 まず、部位、ミツバチの種類、開花期ごとの花粉サンプルを5 mlのチューブにプールし、5 mlの70%エタノール中で撹拌した後、カバーガラスの下でフクシンゲルを使用して染色および固定した顕微鏡スライド上に2μlの花粉懸濁液をピペットで移しました。 。 次に、（生物学部（ルンド）の花粉参照ライブラリと参考文献70を使用して）倍率400倍を使用して、スライドあたり400個を超える花粉粒（7〜20行、スライド全体の幅163μm）を同定し、計数しました。 これに基づいて、ミツバチによるすべての農業用花粉と焦点作物の花粉の使用割合を定量化し、後者をアブラナ科グループ（アブラナ、セイヨウアブラナを含む）、マルスグループ（リンゴ、マルス・ドメスティカを含む）、 Trifolium pratense グループ (アカツメクサ、T. pratense を含む) (補足表 6)。

私たちは、スウェーデン農業委員会が提供する IACS 空間データ レイヤーに基づいて、複数の空間スケール (ミツバチの平均採餌能力に相当する 1,000、1,500、2,000 m (図 1a)) で敷地周辺の景観を分析しました。 私たちは土地被覆カテゴリーを 2 つのグループに分類しました: 農地 (一年生作物、果樹園、レイ、半自然草原などのあらゆるタイプの農業利用) と非農業用地 (森林、都市部、水域を含む)。 この区別は、私たちが農業用殺虫剤の使用による農薬への曝露とミツバチのリスクに焦点を当てており、ミツバチの農薬曝露が都市部に比べて農村部でより高いためである22。 また、半径内の焦点作物の割合と平均畑サイズも計算しました。 各作物の種類の 3 つの空間スケールにわたって農地の割合が一貫しており (補足図 8)、相関関係がある (補足図 9) ことを確認し、その結果、その後のすべてのデータで最大スケール (2,000 m) の景観情報を使用しました。分析。

我々は、ミツバチに対する農薬リスクを示すための基礎として毒性加重濃度（TWC）を使用します26。各化合物のTWC（TWCi）は、ミツバチが収集した花粉または花蜜で検出された化合物の濃度（ci）とその濃度の比です。それぞれの急性毒性エンドポイント (LD50i - 試験集団の死亡率 50% を引き起こすのに必要な用量)71。 次に、混合物の環境リスク評価の推奨デフォルトである濃度加算アプローチ 72 (一部の化合物クラスは相乗効果を発揮する可能性があるが 73) に従い、TWC を合計して、サイトおよびミツバチ種ごとのサンプル内のすべての化合物の添加毒性加重濃度を計算しました ( TWCミックス):

今後、農薬関連リスクの指標であるこの指標を「リスク」と呼びます。

私たちは各化合物の急性経口および接触 LD50 (参考文献 71) を平均して、ミツバチが風景の中で殺虫剤にどのように遭遇するか、およびその複数の暴露経路を反映した毒性の全体的な指標を提供しました 37。 他のミツバチ種およびライフステージについては不完全な毒性データがあり、データがある場合には、他のミツバチ種の LD50 は対応する A. mellifera LD50 と相関があるため、成虫 A. mellifera の LD50 を使用しました (参考文献 53、74)。 さらに、ミツバチの種間で同じ LD50 を使用することで、ミツバチの生態と毒物学を紐解き、農薬の使用と関連するミツバチの活動パターンの相対的な違いを調査します。 最後に、化合物の毒性を過大評価する可能性がある限界試験 71 (化合物の毒性が低いと予想される場合、または溶解性に問題がある場合に使用 75) に基づいて LD50 の試験用量を使用しました。 これらの化合物のうち 3 つは、毒性ではなく濃度と検出頻度が高いため、化合物固有のリスクに関して上位にランクされました (表 1)。

また、MCR76 を使用して、混合物のリスク (TWCmix) が最もリスクの高い複合化合物 (max(TWCi)) よりも大きくなる係数も計算しました。 したがって、MCR が 1 に近い場合は、単一の化合物がリスクを支配していることを示します。 MCRは、ミツバチの種や焦点作物の間で変化しませんでした（補足図1）。

最後に、TWCi にミツバチ固有の検出頻度を乗じて高リスク化合物を特定するために、化合物固有のリスク (表 1 および補足表 2) も計算しました 33。

私たちはミツバチ種に対する農薬リスクを理解するために 4 つの主要な分析を実施し、続いて化合物組成の多変量分析をサポートしました。 R v.4.1.1 を使用して分析とデータ視覚化を実行し、lme4 パッケージで線形混合効果モデル (LMM) を構築し 77、vegan パッケージで化合物組成を分析しました 78。 一次分析では、分散の正規性と均一性の仮定を満たすために、リスク データが対数変換され、作物花粉の割合が対数変換されました。 有意な主効果を検出したら、Tukey 法と emmeans パッケージを使用した推定周辺平均のペアごとの比較を介して、個々の因子レベルの有意性と差異を調べました79。 最後に、モデルの過分散を評価し、パフォーマンス パッケージの診断機能を使用して残差の正規性と等分散性をチェックしました80。 参考文献の方法に従って計算された限界 R2 値を報告します。 81.

私たちは LMM を使用して、(1) 花粉によるリスクと (2) 農業用花粉の使用を調査しました。焦点となる作物とミツバチの種は、固定効果として農地の割合と、ランダムな切片として場所と相互作用します。 両方の分析にミツバチの種と作物の間の相互作用を含めましたが、これは重要ではなかったため削除されました。 さらに、焦点作物、ミツバチ種の相互作用、およびランダム切片としての場所を含む同様のモデルを使用して、焦点作物の花粉を景観内のその焦点作物の割合に関連付けました。

私たちは、サンプルラウンド、焦点作物およびミツバチ種を固定効果として、サイトをランダム切片として含めたLMMを使用して、異なるサンプリングラウンド間でリスクが異なるかどうかをテストしました。 最後に、リスクが焦点作物の花粉、ミツバチ種、焦点作物の割合に関連するかどうかをテストしました。焦点作物の花粉はミツバチ種と相互作用し、固定効果として、サイトをランダム切片としてテストしました。

私たちは、ミツバチ種ごとに 1 つずつ、3 つの線形モデルを使用して、ミツバチ種の場所固有の花粉収集間のリスク関係を調べました。 残りのミツバチ種と焦点作物を固定効果として含めました。 ただし、焦点クロップはすべてのモデルで有意ではありませんでした (P > 0.05)。

私たちは、サンプル素材間のリスクの違い（花粉と花蜜）をテストするために、ペアの花粉と花蜜の収集からのデータを使用しました。サンプル素材、焦点作物、ミツバチ種を固定効果として含む LMM を使用し、サイト内にネストされたサンプリングラウンドを固定効果として使用しました。ランダムなインターセプト。 さらに、応答変数として花蜜リスク、花粉リスク、焦点作物およびミツバチ種を固定効果として指定した LMM を使用し、サイト内にネストされたサンプリングラウンドをランダム切片として使用して、サンプル材料コレクション間のリスク関係を調べました。

私たちは、PERMANOVA を使用して、ヴィーガンの adonis2() 関数を使用したリスク値のヘリンジャー標準化コミュニティ行列に基づくブレイ・カーティス相違指数を使用して、焦点作物とミツバチ種の間の化合物の組成を比較しました。 ノンメトリック多次元尺度法 (NMDS) を使用して、化合物のさまざまなクラスターを視覚化しました。 私たちは、ビーガンの betadisper() 関数を使用して、対象作物またはミツバチの種間の分散の違いをテストしました。 作物間の化合物の分散に違いは検出されませんでした。 しかし、ミツバチの種間では化合物の分散が異なることがわかりました (P = 0.03)。 したがって、これらのコミュニティの違いを慎重に解釈する必要があります。

研究デザインの詳細については、この記事にリンクされている Nature Portfolio Reporting Summary を参照してください。

データは Figshare https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20390751 から入手できます。

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私たちは、土地へのアクセスを提供してくれた農家と地主、コロニー管理について養蜂家、サンプル収集と取り扱いについてA. Bates氏、O. Ronsevych氏、G. Svensson氏、ET Talavan氏、T. Krausl氏、花粉の同定についてM. Karlsson氏、D. D氏に感謝します。 Sponsler 氏と C. Stuligross 氏には、原稿に対する建設的で示唆に富んだフィードバックをいただきました。 この研究は、スウェーデン研究評議会フォルマス (2018-02283 (MR および OJ))、2018-01020 (MR および JRdM))、戦略研究領域 BECC (変化する気候における生物多様性と生態系サービス、2016/1873 ( MR)) および欧州連合 Horizo​​n 2020 PoshBee (ミツバチの健康に対するストレス要因の汎ヨーロッパの評価、監視、緩和; 773921 (JRdM))。

ルンド大学が提供するオープンアクセス資金。

ジェシカ・L・ナップ

現在の住所: アイルランド、ダブリン、トリニティ カレッジ ダブリン植物学部

ルンド大学生物学部、ルンド、スウェーデン

ジェシカ・L・ナップ、チャーリー・C・ニコルソン、ランドロフ少佐

スウェーデン農業大学、ウプサラ、スウェーデン、SLU 環境農薬センター、水生科学および評価学科

オベ・ヨンソン

スウェーデン農業科学大学生態学部、ウプサラ、スウェーデン

ジョアヒム・R・デ・ミランダ

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JLK はデータの構想、取得、解釈に多大な貢献をし、記事の草稿を作成しました。 CCN はデータの概念、分析、解釈に多大な貢献をし、記事の草稿を作成しました。 OJは資金調達とデータの取得、分析、解釈に携わりました。 JRdMは資金とデータの取得を支援しました。 MR は資金の獲得に貢献し、構想と設計、データの取得と解釈、および論文の草稿に多大な貢献をしました。 すべての著者は、重要な知的内容について論文を批判的に改訂しました。

ジェシカ・L・ナップまたはランドロフ少佐との通信。

著者らは競合する利害関係を宣言していません。

Nature Ecology & Evolution は、この研究の査読に貢献してくれた Ben Woodcock と他の匿名の査読者に感謝します。 査読者レポートが利用可能です。

発行者注記 Springer Nature は、発行された地図および所属機関の管轄権の主張に関して中立を保っています。

補足的な方法、結果、図。 1 ～ 9 および表 1、3、4、および 6。

補足表 2 には、検出されたすべての化合物、その頻度、平均 LD50、および関連リスクがリストされています。 補足表 5 に、スクリーニングされたすべての化合物と推定検出限界 (LOD) を示します。

オープン アクセス この記事はクリエイティブ コモンズ表示 4.0 国際ライセンスに基づいてライセンスされており、元の著者と情報源に適切なクレジットを表示する限り、あらゆる媒体または形式での使用、共有、翻案、配布、複製が許可されます。クリエイティブ コモンズ ライセンスへのリンクを提供し、変更が加えられたかどうかを示します。 この記事内の画像またはその他のサードパーティ素材は、素材のクレジットラインに別段の記載がない限り、記事のクリエイティブ コモンズ ライセンスに含まれています。 素材が記事のクリエイティブ コモンズ ライセンスに含まれておらず、意図した使用が法的規制で許可されていない場合、または許可されている使用を超えている場合は、著作権所有者から直接許可を得る必要があります。 このライセンスのコピーを表示するには、http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/ にアクセスしてください。

転載と許可

JL ナップ、CC ニコルソン、ジョンソン O. 他生態学的特性は景観の状況と相互作用してミツバチの農薬リスクを決定します。 Nat Ecol Evol 7、547–556 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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受信日: 2022 年 4 月 28 日

受理日: 2022 年 12 月 22 日

公開日: 2023 年 2 月 27 日

発行日：2023年4月

DOI: https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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自然生態学と進化 (2023)